La mise sur pied du Secrétariat des relations avec les Inuit a été annoncée par le premier ministre du Canada lors de la Table ronde Canada-Autochtones en avril 2004. Le rôle et le mandat du Secrétariat ont été établis à la suite de discussions avec l'organisation nationale inuite Inuit Tapiriit Kanatami et d'autres organisations inuites. En avril 2005, le Secrétariat des relations avec les Inuit (SRI) a été créé.
Le Secrétariat des relations avec les Inuit poursuit deux objectifs : servir de principal point de contact au gouvernement du Canada pour la collaboration avec les organisations inuites, et constituer une source interne d'information, de conseils et d'expertise sur les questions relatives aux Inuit. Le SRI ne gère pas de programmes fédéraux, à l'exception du volet inuit du financement de la Capacité Organisationnelle de Base (COB) des organismes représentatifs autochtones, qui relevait auparavant de Patrimoine canadien.